Феноменология нейрональной активности в поведении

Прямая регистрация активности нейронов долгое время была возможной только у животных под наркозом или на препаратах, т.е. в условиях отсутствия поведения. Результаты, полученные в таких экспериментах, и дали основание для представления о нейроне как о сумматоре, о нервных сетях, об афферентных и эфферентных процессах и т.д. Эти исследования позволили уточнить сведения об анатомических связях -между элементами мозга, но принципы функционирования мозга в поведении не могли быть вскрыты на основе феноменов, обнаруживаемых в отсутствии поведения.

В этих экспериментах сразу была обнаружена специализация нейронов, которая в соответствии с морфо-функциональным подходом трактовалась как функциональная или процессуальная. В частности, было обнаружено, что нейроны могут реагировать в большей степени на определенные свойства стимула, т.е. иметь различные рецептивные поля [...], а часть из них работает в соответствии с сохраняющимися под наркозом формами активности организма, например, дыханием [...]. Морфофункциональный подход заставлял сопоставлять активность нейронов разных структур с различными предполагаемыми для этих структур функциями. Так, зрительные структуры тестировались зрительными стимулами и поэтому, естественно, там были обнаружены именно зрительные рецептивные поля. Вскоре, однако, конвергентные свойства были обнаружены и у нейронов не только так называемых неспецифических структур, но и проекционных

корковых областей [Jung a.oth. 1963, Murata a.oth. 1965], а затем и вообще во всех структурах мозга [Баклаваджан и др. 1971, Казаков, Изместьев 1972]. Эти данные показывают, что нанесение стимула активирует фактически многое нейроны, расположенные в самых разных структурах. Так например, щелчок в интервале 30 миллисекунд изменяет активность не только структур слухового анализатора, но и нейронов других областей коры [Воронин. Эзрохи 1971], гипоталамуса {...], гиппокампа [...], мозжечка [...], альфа- и гамма- нейронов спинного мозга [...], первичных кожных афферентов [...], волокон зрительного нерва [...] и т.п. С другой стороны, а одной и той же структуре обнаруживались нейроны, отвечающие на самые разные стимулы [...].

Сначала специализация клеток относительно отдельных свойств раздражителя рассматривалась как наличие у них отдельных рецептивных и двигательных полей [...]. В частности, в зрительном и соматическом анализаторах была обнаружена связь ответов нейронов с определенной локализацией раздражений [...] затем были выделены простые, сложные, сверхсложные рецептивные поля [...] и обнаружены нейроны, специфически связанные с самыми разными параметрами стимула — с направлением, ориентацией, скоростью движения точки, линии, щели, угла и т.д. [Hamasaki, Winters 1974 и др.]; в соматическом —­с направлением движения раздражителей по коже [...], с угловой скоростью сгибания в суставе [...] и т.д.; в слуховом — детекторы гласных и согласных {...], детекторы направления движения звуков [...] и т.д. В дальнейшем, однако, зависимость от определенных параметров раздражения была показана и для нейронов, проекционно не связанных со стимулируемой периферией. Были обнаружены зрительные рецептивные поля, специфически чувствительные к направлению движения объектов в поле зрения, у нейронов моторной коры [Teyler a.oth. 1972]; слуховые рецептивные поля, специфически чувствительные к свойствам звука — у нейронов верхних бугорков[...]и в зрительной коре [...] и т.д. Таким образом, даже в экспериментах на обездвиженных и наркотизированных животных была обнаружена полифункциональность структур к

распределенность одинаково специализированных нейронов по разным структурам. Тогда же некоторые авторы [Леттвин и др. 1963] обратили внимание на то, что характеристи-

ки рецептивных полей, например, в сетчатке лягушки, могут быть связаны с определенными формами врожденного поведения; однако, замечания типа «лягушка интересуется жуками и мухами, в то время как границы и углы интересуют только ученых» долгое время не влияли на представление о том, что рецептивные представления поля призваны отражать физические свойства стимула. Точно также не заслужил должного внимания и Феномен настройки слуховых нейронов на запускающие определенное поведение видоспецифические звуковые сигналы [...].

Несколько позже было обнаружено, что многие рецептивные поля создаются в процессе онтогенеза и обучения организма {...] и зависят от того, в какой среде воспитывается животное [...].

Появившиеся возможности регистрировать импульсную активность нейронов у бодрствующих животных [...] и у животных в активном поведении использовались сначала для решения задач, вытекавших, в основном, из тех же рефлекторных и морфо-функциональных представлений о деятельности мозга. Как и в экспериментах на наркотизированных животных, по-прежнему наносились стимулы и регистрировались реакции, выяснялись механизмы кодирования информации и регуляции движений, изучались процессы в отдельных структурах и взаимовлияние структур и т.д.

Однако, все новые данные, получаемые при исследованиях в свободном поведении животных, постепенно приводили к осознанию того факта, что в поведении имеют место нейроналъные феномены, во многом иные, чем в условиях аналитических экспериментов. В поведении нервная система внутренне активна, и эта активность оказалась организованной в соответствии как с процессами в организме, так и с различными аспектами целенаправленных соотношений организма со средой. Наметившиеся еще в аналитических экспериментах четыре характеристики нейрональной активности, а именно, 1) специализация нейронов, 2) распределенность нейронов одинаковой специализации по разным структурам и наличие в одной структуре нейронов различных специализаций, 3) связь некоторых специализаций с поведением и 4) формирование определенных специализаций нейронов в обучении, получали все большее подтверждение в экспериментах, в которых нейрональная активность регистрировалась в реальном поведении.

Уже в 1972 г. J.M. Miller и др., изучавшие активность нейронов слухового анализатора в поведении, пришли к выводу, что «клеточная активность в сенсорных системах жестко определяется поведенческой ситуацией и задачей» [Miller a.oth. 1972, р.450 ]. При исследовании нейронов гиппокампа J. Ranck [1973] вообще нашел возможным сопоставлять их активность только с определенными поведенческими актами. Он назвал этот подход микрофренологией; нам, однако, представляется, что более подходящим был бы термин «микроэтология», поскольку речь идет не о связи определенного поведения с активностью локальной области мозга, а о связи активности определенных нейронов с определенным поведением. J. Ranck же описал нейрон «маленького зеленого крокодила», который активировался исключительно при манипулировании крысы с этой игрушкой. J. O'Keefe [1976] описал «нейроны места» в гиппокампе, а в наших экспериментах также в гиппокампе обнаружились нейроны цели, которые активировались исключительно при осуществлении животным определенного поведенческого акта, например, подход к педали, вне зависимости от предшествующих событий и от способа выполнения этого акта. Активации этих нейронов лучше выделялись при построении предрезультатных гистограмм [Швырков 1978].

В эти же годы были описаны нейроны, специализированные относительно движений различной сложности [...]. В очень многих публикациях отмечалась связь активности нейронов с определенными «этапами» поведения [...]. В поведении представленность нейронов одной и той же специализации в разных областях обнаруживалась с еще большей очевидностью, чем в аналитических экспериментах. Так, например, нейроны, активации которых связаны с открыванием рта, обнаружены в мезэнцефалическом ядре тройничного нерва и в двигательной коре кроликов [Александров 1989], в премоторной коре обезьян [...], в черной субстанции [...], а также в подушке и латеральном коленчатом теле [...]. И точно также в одной и той же структуре обнаруживались нейроны самой разной специализации, например, в ретикулярной формации при одной и той же проходке электрода можно обнаружить нейроны специализировано связанные с открыванием и закрыванием рта[...], с захватом пищи или движе-

ниями головы I...], с различными микродвижениями [...]. В настоящее время число сообщений о различных формах специализации нейронов возрастает лавинообразно. В самых различных областях мозга млекопитающих описаны клетки, активные только при сокращении определенных мышц [...] и только при определенном движении конечности [...], при движениях нижней челюсти [...] и при движениях глаз [...], при «восприятии сложных объектов» [...] к иллюзорных контуров [...], при новизне I...] и внимании [...], при использовании когнитивных карт [...], при голоде [...], жажде [...], агрессии [...], состоянии сна к бодрствования [...], при достижении конкретных целей [...], при ошибках [...], в связи с продолжительным отрезком поведенческого континуума [...] и отдельными конкретными актами [...], при предъявлении только од ного из пяти вариантов проекции головы (фас, левый и правый профиль, верх и низ) [...], в связи с «специфическими взаимодействиями между руками и объектами» [...] и специфическими объект-объектными взаимодействиями [...] или «определенными комбинациями стимулов и ответов» [...], с отдельными задачами [...], различными «лицами» у обезьян […] И овец [...] и т.д.

При этом полифункциональность структур мозга, особенно ярко подчеркнута, пожалуй, V.B. Mountcastle [1978], который в результате анализа активности нейронов париетальной коры обезьян пришел к выводу, что «париетальная кора является существенной частью широко распространенной мозговой системы, которая создает и поддерживает нейрональный образ формы тела, положения тела в ближайшем окружающем пространстве, связей частей тела друг с другом и с полем тяготения, контролирует направление взора и зрительное внимание; эта кора одновременно связана еще и с «потребностями и интересами» и «время от времени генерирует команды для действий» [p.37]. Такая же распределенность функции наблюдается и для, например, «нейронов движения», а такой же полифункционализм наблюдается и в других областях мозга, таких как различные области коры [...], базальные ганглии [...], ретикулярная формация [...], верхние бугорки [...], гиппокамп [...] и др.

Во многих экспериментах получила подтверждение и точка зрения о формировании специализаций нейронов в индивиду-

альном онтогенезе [...] и постоянстве специализации нейронов. В частности, D.N. Spinelli описал зависимое от раннего постнатального опыта формирование у котят рецептивных полей нейронов зрительной и соматосенсорной областей коры, которые обнаруживались и через полтора года у взрослых кошек [1978]. Таким образом, чем естественнее становилось исследуемое поведение, тем разнообразнее и парадоксальнее оказывались нейрональные феномены. Вместо пассивного нейрона, реагирующего лишь на те или иные стимулы, исследователи столкнулись с внутренней организацией нейрональной активности и с огромным разнообразием форм ее связи с особенностями поведения и активностью организма в поведении. Основываясь на совокупности этих новых фактов, многие нейрофизиологи пришли к выводу, что аналитические нейрофизиологические представления, базирующиеся на данных, полученных в экспериментах на наркотизированных животных, и исходящие из понимания роли нейрона как переключательного звена в дуге того или иного рефлекса, не адекватны для описания нейрональной активности в поведении [...].

Все это заставило искать новые подходы и концептуальные основы нейрофизиологии поведения. К таким подходам можно отнести и попытки описывать нейрональную активность в терминах теории информации [...], уже упоминавшуюся «микрофренологию» [...], сопоставление активности нейрона с «промежуточными переменными» Толмена [...], или прямо с такими категориями интроспективной психологии как восприятие [...], внимание [.,.] и др. Указанные новые подходы, безусловно продуктивные при решении частных экспериментальных задач, для описания активности нейронов определенного типа, таких, например, как нейроны «места» или «экстраперсонального пространства», оказываются, однако, односторонними, и неприменимы к описанию специализаций всех нейронов и к пониманию значения специализации для нейрофизиологических основ поведения и психики в целом.

Эта ограниченность обусловлена самой процедурой сопоставления нейрональной активности с поведением. Во многих работах данная процедура начинается с анализа поведения и выделения временных отрезков, на которых в соответствии с той или

иной концепцией предполагается осуществление той или иной функции или процесса, а уже затем активность нейронов сопоставляется с отрезками поведения, где имеется или отсутствует эта функция. Таким образом, связь активности нейрона с какой-либо функцией в действительности есть связь его активное! и с несколькими отрезками поведения, в которых экспериментатор усматривает общую характеристику, которая и получает название функции. Эти названия функции берутся готовыми из психологии, неврологии, кибернетики или здравого смысла в зависимости от того, как представляет себе поведение тот или иной исследователь. Один и тот же нейрон, например, активирующийся при поворотах животного направо, для одного исследователя будет казаться специализировано связанным с движением животного направо, для другого — с перемещением изображения по сетчатке налево, для третьего — с оперированием в правой части экстраперсонального пространства, для четвертого — с изменением соотношения головы и тела и т д.

То же справедливо относительно разделения телесных и психических функций. V.B. Mountcastlo описывав г, например, нейроны, активные, когда имеет место «фиксация взора и. следовательно, зрительное внимание» [1978, р. 42]. На наш взгляд, таким нейронам с равным основанием можно приписать связь и с восприятием, и с мотивом, и с волей и т.п. а связанным с вниманием можно считать любой нейрон, активирующийся при движении к любым объектам. Другими словами, активность одного и того же нейрона при сопоставлении с какими-либо телесными процессами выглядит как «центральная регуляция физиологической функции», а при сопоставлении с предполагаемым феноменом субъективного мира — как «коррелят психической функции». Такая множественность трактовок функциональной специализации нейронов заставляет предполагать, что все эти функции существуют лишь в представлениях экспериментатора и произвольно отождествляется им со специализацией нейронов животного.

В реальном эксперименте активность нейрона объективно может быть сопоставлена лишь ,с последовательностью целостных актов наблюдаемого поведения. В связи с этим в наших экспериментах на кроликах устанавливалась не функциональная, а

именно поведенческая специализация нейронов, которая давалась в виде перечня всех актов, где нейрон во всех случаях давал активации. Изучая специализацию нейронов в различных областях мозга относительно врожденных актов дыхания и поглощения пищи, мы обнаружили, что в ритме дыхания или жевания работают некоторые нейроны как в корковых областях, так и в гиппокампе, ретикулярной формации и обонятельной луковице, причем активации афферентов веретен жевательных мышц в межэнцефалическом ядре тройничного нерва и нейронов двигательной коры могут быть одинаково специализировано связаны, например, с открыванием рта [Александров 1989, Карпов 1984]. Вместе с тем, как в коре, так и в ретикулярной формации при одной и той же проходке электрода можно было обнаружить нейроны, активации которых были связаны с открыванием и закрыванием рта, а также с захватом пищи или движениями головы. В обонятельной луковице также были обнаружены нейроны, активации которых были связаны как с различными фазами дыхательного цикла, так и с движениями головы.

Эти данные показывают, что в различных областях мозга некоторые нейроны являются специализированными относительно врожденных поведенческих актов, т.е. активируются при реализации только одной функциональной системы из числа врожденных. Возможно, что подобные нейроны имеют преимущественную, но не исключительную, локализацию в филогенетически древних структурах мозга. Так, в наших исследованиях из 327 изученных в этом аспекте нейронов корковых областей только 20 были связаны с дыханием или открыванием рта, в то время как из 272 нейронов обонятельной луковицы 139 клеток были связаны с дыханием, а из 46 нейронов ретикулярной формации 19 — с движениями нижней челюсти.

При сопоставлении активности нейронов различных областей коры мозга и гиппокампа с приобретенным в результате обучения циклическим пищедобывательньм поведением кроликов (оно состояло в подходе к педали, нажатии на педаль, повороте головы в сторону кормушки, подходе к кормушке, наклоне головы, захвате пищи и подъеме головы, жевании, отходе от кормушки, снова подходе к педали и т.д.) также были обнаружены нейроны, активации которых оказались специфически связаны

лишь с одним из элементов приобретенного поведения. Так, оказалось, что существуют нейроны, активные только при подходе педали, или только при подходе к кормушке, или только при нажатии на педаль, или только при захвате пищи и т.д. Какой-либо преимущественной локализации этих нейронов обнаружить не удалось. В экспериментах, где о специализации нейронов можно было судить главным образом по связи их активности с различными этапами поведения, из 302 нейронов моторной коры, 129 клеток зрительной коры и 129 нейронов гиппокампа имели постоянные активации на том или ином этапе поведения 136, 45 и 31 нейрон соответственно.

Таким образом, в различных областях мозга наблюдается специализация некоторых нейронов относительно врожденных и приобретенных функциональных систем поведенческих актов; активации части нейронов связаны с реализацией только одного поведенческого акта. Вместе с тем мы наблюдали нейроны, активации которых были связаны с более крупными и более мелкими актами. Так, наряду с нейронами, активирующимися, например, только при открывании рта, были также обнаружены клетки, активные в течение всего времени грызения пищи или ее жевания, или при захвате пищи. Аналогично, наряду с нейронами, активирующимися в ту или иную фазу дыхательного цикла, существуют клетки, активные при специальном принюхивательном дыхании — сниффинге. Точно также, наряду с нейронами, активации которых были связаны исключительно с одним поведенческим актом выученного поведения, были обнаружены клетки, активные в течение нескольких актов подряд: при повороте и подходе к педали, при подходе и нажатии на педаль, при подходе, наклоне головы и захвате пищи и т.п. Нейроны, активные в нескольких актах подряд, наблюдались как в корковых областях , так и в гиппокампе и в ретикулярной формации.

Для выявления возможной «функциональной» специализации активность нейронов сопоставлялась с реализацией описанного выше инструментального пищедобывательного поведения. В экспериментальной клетке, по углам которой располагались две кормушки и две педали, обученный кролик мог получить пищу из правой кормушки, нажав на правую педаль, и из левой —

нажав на левую, что позволяло сопоставлять активность нейронов при достижении одних и тех же целей разными движениями и в различной среде, разных целей одними и теми же движениями и в разной среде, и разных целей различными движениями в одной и той же среде. Эксперименты, в ходе которых была проанализирована активность 315 нейронов коры и 55 клеток гиппокампа, показали, что во всех исследованных областях имеются нейроны, активации которых специализировано связаны с различными «аспектами» поведения.

Наряду с нейронами, активными в отдельных поведенческих актах или в нескольких актах подряд, наблюдались нейроны, активации которых были связаны с определенными движениями или с нахождением кролика в определенном месте клетки, или при достижении кроликом одной и той же цели. Среди «нейронов движений» имелись клетки, активные при любых движениях, только при горизонтальных движениях головы, только при вертикальных движениях, только вправо или только влево, только от срединной оси тела или только к срединной оси тела и т.д. Наблюдали мы также уже описанные в литературе [...] нейроны, активации которых были связаны только с быстрыми движениями, только с медленными движениями, а также только с началом тех или иных движений. Среди «нейронов среды» мы обнаружили клетки, активные во всех четырех углах экспериментальной камеры, только в левой или в правой половине клетки, только в тех углах, где расположены педали или только в тех, где расположены кормушки, в одном углу или только у одной стены или при строго определенном положении головы относительно данного места стенки. Такая специализация, очевидно, совпадает с описанной для «нейронов места» гиппокампа [O'Keefe 1976] и сопоставима, вероятно, также с известной специализацией нейронов относительно сенсорных модальностей. При сопоставлении с дефинитивным поведением активации таких клеток действительно выглядят независящими ни от целей, ни от движений, совершаемых в данном акте. Они появляются, как у одного из обнаруженных в наших экспериментах нейрона, например, при определенной ориентации головы кролика: «правый глаз к середине задней стенки экспериментальной камеры».

Среди «нейронов цели» имеются клетки, которые активируются при достижении этой цели вне зависимости от предшествующих событий, среды и движений. Например, нейроны «захвата лиши вообще» активируются при захвате пищи в любой кормушке, с руки и с пола в любом месте клетки, когда кролик совершает даже и оппонентные захвату в кормушке движения, т.е. поднимание головы кверху; нейроны, активные при подходах к педали вне зависимости от исходной точки подхода и направления движения направо или налево, нейроны, активирующиеся при подходах к любой кормушке и т.д. Эти нейроны сопоставимы, вероятно, с нейронами экстраперсонального пространства [Moimtcastle a.oth. 1977]. Наблюдали мы также и нейроны смешанной специализации, как например, нейрон, дававший активации при подходах к любой кормушке, но только при движениях направо, и не дававший разряда при движении к тем же кормушкам налево, а также при любых движениях во всех остальных частях клетки.

Нейроны различных специализаций наблюдались во всех изученных областях [Швырков 1986, Шевченко и др. 1986]. Можно говорить лишь об их различной процентной представленности. Например, из 154 нейронов моторной коры 24 были «нейронами цели», 15 — «нейронами движений», 5 — «нейронами среды», 16 — смешанных типов, 4 — «нейрона конкретных актов». Из 60 клеток париетальной коры 8 были «нейронами целей», 5 — «нейронами движений», 2 — смешанных типов, 5 относились к конкретным актам. Те же типы нейронов мы наблюдали в зрительной, лимбической, соматосенсорной областях коры, а также в гиппокампе. Однако, точно оценить содержание в той или иной структуре нейронов, специализированных относительно того или другого аспекта, пока не представляется возможным, так как обнаружение во время погружения электрода специализированного нейрона, как правило, молчащего в отсутствие «своего» элемента поведения — это всегда в значительной степени удача, сопутствующая одному экспериментатору в большей степени, чем другому. Специализированные по отношению к разным аспектам поведения и расположенные в одной и той же структуре нейроны обнаружены разными авторами в таких различных образ о ва ниях как кора, хвостатое ядро, другие базальные ганглии, ретикулярная формация, верхние бугорки, гиппокамп и др.

Вначале мы пытались понять эти данные с позиций иерархии систем, при этом общий принцип специализации нейронов по отношению к разным аспектам выглядел как «иерархия дробности». Предполагалось, что отдельные цели, движения или параметры среды, с которыми специализировано связаны активации различных нейронов, не аддитивны, т.е. не могут быть представлены как слагаемые и суммы, а образуют иерархический ряд дробления целого. Этот принцип проявляется, например, и в том, что активации, обрывающиеся в момент контакта пищи с зубами, могут продолжаться в течение подхода к кормушке, наклона и захвата пищи или появляться только при захвате. Двигательная активность и среда также представлены на нейронах шкалами от «любых движений» или «всех четырех углов» к более конкретному движению, например, к срединной оси тела или положению «правый глаз к середине задней стенки» соответственно. Крайними точками на этих шкалах можно было бы считать описываемые у детекторов и командных нейронов [...] отдельные рецептивные и двигательные поля [...]. На эту же шкалу попадают, вероятно, нейроны, имеющие интегральные «поля» [...] и еще более сложные отношения с формой, цветом, фактурой объекта [...], или нейроны, имеющие различную связь с пространственным расположением источника звука [...], движениями объекта по коже [...], а также клетки, активность которых специализировано связана с движениями различной сложности [...].

Наблюдали мы также нейроны, для обозначения связи активаций которых с поведением приходилось привлекать самые разные термины, такие как «внимание», если нейрон давал активации только в первых после смены эффективной педали актах и затем постепенно замолкал. Если же активации имели место, например, только при наклонах в кормушку, когда там была пища, и отсутствовали при проверочных опусканиях головы в пустую кормушку, то активации такого нейрона выглядели как коррелят «уверенности». Противоположный случай, когда нейрон активен только при проверочных опусканиях головы и не дает активации при наклоне за пищей, выглядит, соответственно, как коррелят «сомнений».

Приведенный перечень специализаций нейронов показывает, что описываемые в литературе функциональные типы нейронов,

выделяемые при сопоставлении их активности только с одним из аспектов поведения, например, движением, в действительности могут быть и «нейронами движения и цели», «нейронами движения и среды», и «нейронами конкретного поведения». Таким образом, соотношение организма со средой феноменологически проецируется на различные нейроны значительно более разнообразными способами, чем те, которые могут быть обнаружены при изучении только рецептивных полей, только организации движения или только мотивации.

Все это разнообразие специализаций, как уже говорилось, мы сначала объясняли, исходя из представлений об иерархии функциональных систем. При этом иерархия функциональных систем пищедобывательного поведения представлялась как «цикл голод — насыщение», «цикл получения порции пищи», «объединение актов», «отдельные акты». Это представление как будто объясняло наличие нейронов, активирующихся в течение различных по длительности «этапов» поведения.

Наличие «нейронов целей», «нейронов движения» и «нейронов среды» связывалось с тем, что в структуре памяти различные функциональные системы могут иметь те или иные «области перекрытия», т.е. общие нейроны. Аспектная специализация таких нейронов объяснялась тем, что нейрон одновременно принадлежит нескольким системам, общим в отношении того или иного аспекта, но реципрокным в отношении двух других; тогда его активность феноменологически оказывается связанной исключительно с одним аспектом рассмотрения поведения: целью, средой или движением..

Однако, эти представления сталкивались с непреодолимыми трудностями: «иерархия функциональных систем» не вытекала ни из каких фактов и была точно также произвольно «придумана» экспериментатором, как и различные «функции»; при этом активность нейронов приходилось объяснять его вовлечением в ту или иную функциональную систему, т.е. принимать первичность системных процессов по отношению к нейрональным.

Становилось ясно, что для выяснения соотношения нейрональной активности и поведения необходимо объективное описание «состава» поведения и выяснение детерминации активности нейрона в поведении.