Разбросанно-узловая нервная система моллюсков

В пределах многочисленного типа моллюсков встречаются различные варианты конструкции ЦНС. У наиболее примитивных боконервных моллюсков (Amphineura) концентрация ЦНС сопоставима с таковой у высших турбеллярий. Так, например, у хитонов ЦНС состоит из полукольцевой комиссуры и отходящих от нее педальных и плевровисцеральных дуг, соединенных между собой множеством поперечных комиссур. Ганглиев в ЦНС хитонов нет, и нервные клетки расположены по ходу нервных стволов. Под покровами в мускулатуре ног хитонов имеется диффузное нервное сплетение, которое по форме очень напоминает нервную сеть кишечнополостных.

У более высокоорганизованных моллюсков централизация идет по пути образования ганглиев и укорочения связей между ними. При этом коннективы, соединяющие ганглии, освобождаются от нервных клеток. Нейроны образуют компактные ганглии с дифференцированным нейропилем, где осуществляется синаптическая связь между отдельными клетками. Эти структурные изменения можно продемонстрировать на примере класса брюхоногих моллюсков (Gastropoda).

В типичном случае разбросанно-узловая нервная система гастропод содержит пару церебральных ганглиев, буккальных ганглиев, парных педальных, париетальных, плевральных ганглиев и непарный висцеральный ганглий. Продольными коннективами церебральные ганглии связаны с буккальными, педальными и плевральными ганглиями. Последние, в свою очередь, соединяются коннективами с париетальными и висцеральными ганглиями. Коннективы, идущие от правого плеврального ганглия через висцеральный к левому плевральному, образуют плевровисцеральную дугу. Эта дуга гомологична плевровисцеральной дуге боконервных моллюсков.

Наибольшая концентрация нервных элементов наблюдается у легочных брюхоногих моллюсков (подкласс Pulmonata). Так, например, у виноградной улитки Helix pomatia ЦНС представлено церебральными ганглиями и подглоточным комплексом, образовавшимся в результате слияния педальных, плевральных, париетальных и висцерального ганглиев (рис. 5, б).

Рис. 5. Церебральные ганглии виноградной улитки (по: Д.А. Сахаров, 1974):

1 - процеребрум, 2 - мезоцеребрум, 3 - педальная доля метацеребрума, 4 - плевральная доля метацеребрума, 5 - комиссуральная доля метацеребрума, 6 - церебральная комиссура, 7 - тентакулярный нерв, 8 - зрительный нерв, 9, 10, 11 - внутренний, средний, наружный губные нервы, 12 - нерв пениса, 13 - церебробуккальный коннектив, 14 - церебропедальный коннектив, 15 - цереброплевральный коннектив, 16 - нерв статоциста, 17, 18 - внутренний и наружный перитентакулярные нервы, 19 - гигантская метацеребральная клетка

Рис. 6. Подглоточный комплекс виноградной улитки (по: Д.А.Сахаров, 1974):

А - ганглии висцеральной дуги с дорсальной (вверху) и вентральной (внизу) стороны: 1 - правый плевральный ганглий, 2 - правый париетальный ганглий, 3 - висцеральный ганглий, 4 - левый париетальный ганглий, 5 - левый плевральный ганглий, 6 - цереброплевральный коннектив, 7 - плевропедальный коннектив, 8 - наружный правый мантийный нерв, 9 - внутренний правый мантийный нерв, 10 - аортальный нерв, 11 - интестинальный нерв, 12 - анальный нерв, 13 - кожный мантийный нерв, 14 - левый мантийный нерв, 15 - нерв колумеллярной мышцы; Б - педальные ганглии с дорсальной (вверху) и вентральной (внизу) стороны: 1 - правый педальный и 2 - левый педальный ганглии, 3 - передняя и 4 - задняя педальные комиссуры, 5 - церебропедальный коннектив, 6 - плевропедальный коннектив, 7-16 - нервы ноги, 17 - статоцист

В церебральном ганглии улитки различают три функционально обособленных отдела: процеребрум, метацеребрум и мезоцеребрум. Процеребрум занимает переднелатеральное положение и состоит преимущественно из мелких нейронов, тела которых находятся на периферии ганглия. Отростки нейронов простираются медиально и входят в нейропиль. Примыкающий к клеточной массе нейропиль называется терминальным, в отличие от внутреннего, который расположен медиально, на границе с мезоцеребрумом.

В волокнистом веществе процеребрума, по данным О.В. Зайцевой (1992), возможно дифференцировать несколько трактов, как афферентных, так и эфферентных. Среди афферентных трактов выделяется мощный тентакулярный тракт, идущий от задних головных щупалец (омматофор). Рецепторное звено тентакулярной сенсорной системы представлено хемо- и механорецепторными клетками, локализованными в эпителии головных щупалец. На вершине омматофора, расположены камерные глаза. Отростки рецепторных клеток частично оканчиваются в периферическом тентакулярном ганглии, частично проходят транзитом через этот ганглий и в составе тентакулярного нерва внедряются в церебральный ганглий. Здесь основная масса волокон минует процеребрум и оканчивается в гломерулах, которые представляют собой уплотненные участки нейропиля (5-10^-5мм³), окруженные глиальными клетками. Восемь-десять гломерул располагаются на границе про- и метацеребрума. Некоторые транзитные волокна тентакулярного нерва образуют конечные ветвления в дорсальном нейропиле метацеребрума. Часть афферентных волокон идет в контрлатеральный церебральный ганглий и в ганглии подглоточного комплекса.

Таким образом, в церебральном ганглии улитки формируется довольно сложная сенсорная система, структура которой допускает конвергенцию сенсорных сигналов и межсенсорное взаимодействие. Эфферентные тракты процеребрума представлены главным образом моторными волокнами, которые иннервируют мускулатуру щупалец.

Вентральнее к процеребруму тесно примыкает следующий отделцеребрального ганглия – метацеребрум, содержащий по периферии клеточные тела (мелкие и крупные до 100 мкм). Центральная же часть его занята нейропилем. В метацеребруме можно дифференцировать плевральную, педальную и комиссуральные доли, через которые идут восходящие и нисходящие пути церебрального ганглия. Афферентные пути представлены волокнами оптического нерва и нерва статоциста, церебропедальным, цереброплевральным церебробуккальным коннективами; нисходящие, эфферентные – волокнами цереброплеврального, церебропедального, церебробуккального коннективов, а также комиссуральными волокнами.

В месте вхождения в метацеребрум внутреннего губного нерва расположены гигантские пигментированные клетки (до 140 мкм), содержащие серотонин. Аксоны этих гигантских интернейронов (правого и левого) проходят через правый и левый церебробуккальный коннектив и образуют возбуждающие синаптические окончания на нейронах буккальных ганглиев, которые иннервируют глотку, слюнные железы, желудок. Буккальные ганглии иногда аналогизируются с вегетативными ганглиями других животных, в частности с находящимися в стоматогастрическом отделе нервной системы насекомых. Гигантские интернейроны метацеребрума отличаются постоянством локализации и были одними из первых идентифицированы в физиологических экспериментах.

Третий отдел церебрального ганглия – мезоцеребрум представлен парными выпуклыми долями, локализованными впереди центральной комиссуры, которая соединяет правую и левую части ганглия. Мезоцеребрум содержит большие униполярные клетки, отростки которых входят в состав церебральной комиссуры.

Кроме крупных клеток в мезоцеребруме под оболочкой обнаружено множество мелких клеток, которые входят в состав «дорсальных тел» - нейросекреторного органа, регулирующего активность половых желез. Эти клетки имеют длинный отросток смикротубулами. Как тела клеток, так и их отростки обычно заполнены секреторными гранулами диаметром от 50 до 100 мкм.

Как отмечалось выше, церебральный ганглий связан коннективами со сложным подглоточным комплексом. Плевральная доля (ганглий) этого комплекса имеет прямые связи с церебральными и педальными ганглиями (по цереброплевральному и плевропедальному коннективам). В ней почти нет периферических нервов. Немногочисленные тонкие нервы идут от плевральной доли к мантии. Связь между левой и правой плевральными долями осуществляется через плевропедальный коннектив, педальный ганглий и педальныекомиссуры.

Входящие в состав подглоточного комплекса париетальные ганглии (иногда называемые паллиальными) участвуют в иннервации мантии. У передне- и заднежаберных брюхоногих моллюсков париетальные ганглии иннервируют ктенидии и расположенные у основания ктенидиев органы химического чувства – осфрадии. Непарный висцеральный ганглий подглоточного комплекса посылает нервы к задней части пищеварительного тракта, к репродуктивным органам, почке, печени и сердцу. Педальный ганглий – парное образование, связанное коннективами с церебральными и плевральным ганглиями, связь между правым и левым педальными ганглиями осуществляется через педальные комиссуры. Педальный ганглий обеспечивает иннервацию мускулатуры ноги. Ганглии и нервы моллюсков окружены многослойной соединительнотканной оболочкой, которая включает в себя элементы нейроглии и мышечные клетки

Ганглионарные нейроны моллюсков большей частью униполярны, имеют желто-оранжевую пигментацию или бесцветны. От тела нейрона отходит отросток, в котором можно дифференцировать три функционально неоднородные части: 1) проксимальный сегмент, соединяющий сому с интегративной частью нейрона; 2) расширенный рецептивный сегмент, на котором сосредоточены синапсы; 3) собственно аксон, в начальном участке которого осуществляется генерация потенциалов действия. Переплетающиеся и контактирующие между собой аксоны вместе с глией образуют нейропиль, занимающий центральную часть ганглия. Синапсы в нейропиле в основном аксо-аксональные. Аксосоматические синапсы встречаются редко.

Картирование и идентификация отдельных нейронов в ганглиях моллюсков осуществляются по целому ряду критериев, среди которых можно отметить локализацию, пигментацию, медиаторную специфичность и электрофизиологические показатели, К числу более или менее стабильных электрофизиологических показателей можно отнести величину потенциала покоя, форму потенциала действия, фоновую импульсную активность, синаптические потенциалы и пассивные электрические свойства клеточной мембраны. По данным различных авторов, среднее значение потенциала покоя ЛП) нейронов брюхоногих моллюсков колеблется от 40 до65 мВ. У большинства нейронов ПП довольно устойчив, однако описаны клетки, в которых ПП может волнообразно изменяться с: периодом 10-40 с. На величину ПП оказывают влияние такие факторы, как температура, аэрация и ионный состав окружающей среды. На нейронах брюхоногого моллюска аплизии определено соотношение относительной проницаемости для ионов калия, натрия и хлора в покое: 1:0,01:0,45 соответственно. Следовательно, ПП нейронов аплизии является преимущественно калиевым равновесным потен­циалом. Определенный вклад в создание ПП нейронов моллюсков вносит также активный транспорт ионов против градиента концентрации в том случае, если он работает в электрогенном режиме. При слабой деполяризации сопряженность работы калий-натриевого насоса нарушается, и выброс ионов натрия из клетки начинает превалировать над введением ионов калия внутрь. Избыточный выброс катионов создает на клеточной мембране дополнительную электродвижущую силу, которая суммируется с ПП и вызывает незначительную (10-30 мВ) гиперполяризацию.

Потенциалы действия (ПД) нервных клеток моллюсков характеризуются сравнительно большой длительностью (8-10 мс), что обусловлено особенностями проницаемости и пассивными электрическими свойствами мембраны. По амплитуде ПД почти вдвое превышает ПП. Так, например, у аплизии среднее значение ПД составляет 80-110 мВ.

В зависимости от ионной природы ПД у виноградной улитки выделены три популяции нейронов. В клетках одной из них ПД генерировался за счет входящего тока ионов натрия, который блокируется тетродотоксином. У нейронов другой популяции ПД имел кальциевую природу и блокировался кобальтом. Наконец, у нейронов третьей популяции при возникновении ПД увеличивалась проницаемость, как для ионов натрия, так и для ионов кальция. Нейроны виноградной улитки могут в течение многих часов генерировать ПД в безнатриевых растворах, содержащих нормальную или увеличенную концентрацию ионов кальция. Напротив, гигантские нейроны пресноводных моллюсков прудовика и катушки при помещении в безнатриевый раствор сразу же теряют возбудимость. Оказалось, что этим особенностям ионных механизмов соответствуют различия в ионном составе гемолимфы указанных моллюсков. Гемолимфа виноградной улитки отличается высоким (до 20 ммоль/л) содержанием кальция. В то же время у прудовика уровень кальции в гемолимфе низок. Таким образом, возникновение ПД не обязательно должно быть связанным с ионами натрия. В соответствии с особенностями внутренней среды организма в генерации ПД могут участвовать и двухвалентные катионы.

Крупные нейроны моллюсков, функциональная дифференциация их отростков, длительное сохранение препаратов в искусственных средах делают нервные клетки гастропод одним из излюбленных объектов нейрофармакологов. В настоящее время накоплен большой экспериментальный материал, который позволяет выделить в нервной системе моллюсков нейроны, обладающие различной медиаторной специфичностью.

Нейроны первой группы относятся к категории холинергических. Они способны синтезировать ацетилхолин (Ах), который играет роль медиатора во многих синапсах с химическим механизмом передачи. Идентификация Ах как медиатора в ЦНС моллюсков производилась по целому ряду показателей. В ганглиях брюхоногих моллюсков сравнительно, высоко содержание Ах (до 2-3 мкг/г сырой массы). В нервной ткани, обнаружены ферменты холинацетилтрансфераза (холинацетилаза), синтезирующая Ах из холина и ацетилкоэнзима А, и ацетилхолинэстераза, инактивирующая Ах.

С помощью ионофоретической аппликации была выявлена специфическая чувствительность мембраны нейронов моллюсков к Ах. Л. Тауц и X. Гершенфельд (1962) в абдоминальном ганглии брюхоногого моллюска аплизии обнаружили нейроны двух типов: нейроны Н, которые гиперполяризовались и тормозились при действии низких концентраций Ах, и нейроны Д, которые, напротив, при действии этого агента деполяризовались и возбуждались. Оказалось, что Ах увеличивал проницаемость постсинаптической мембраны Н- и Д-нейронов, причем Ах-рецепторы этой мембраны обладали смешанными мускариновыми и никотиновыми свойствами.

Рис. 7. Блокирующее воздействие d-тубокурарина на возбуждающий постсинаптический потенциал (ЕПСП) Д-нейрона и тормозный постсинаптический потенциал (ТПСП) Н-нейрона Aplysia (по: X.М. Гершенфельд, 1973):

1 - нормальные ВПСП и ТПСП, 2-4 - воздействие d-тубокурарина,5 - восстановление нормального ответа после отмывания

Рецепторы тех и других нейронов блокировались тубокурарином и атропином, однако гексаметоний блокировал только рецепторы Л-нейронов (рис. 7). Антихолинэстеразные препараты (эзерин, простигмин) усиливали эффект, вызванный ионофорезом Ах.

Эти факты позволили сделать заключение, что Ах в нервной системе моллюсков выполняет двойную функцию: это передатчик возбуждения (в случае Д-нейронов) и торможения (в случае Н-нейронов). Знак же и механизм конечной реакции определяются природой рецепторов постсинаптической мембраны воспринимающей клетки.

Следующую группу нейронов моллюсков можно отнести к категории триптаминергических. Для выяснения их локализации успешно используется гистохимический метод, который основан на получении люминесцирующих производных серотонина, образующихся в результате его реакции с формальдегидом. Серотонинергические нейроны, дающие специфическое желтое свечение, обнаружены в метацеребруме, педальных долях церебрального ганглия гастропод, в педальном, висцеральном и правом париетальном ганглиях. Содержание серотонина в ганглиях достигает 40 мкг на 1 г нервной ткани. Синтез серотонина в ЦНС брюхоногих моллюсков осуществляется путем декарбоксилирования 5-гидрокситриптофана в присутствии фермента 5-НТ-декарбоксилазы. Серотонин связан главным образом с мембранами эндоплазматического ретикулума сомы нейронов, а также находится в клеточных отростках, формирующих нейропиль ганглия.

После микроаппликации серотонина на мембрану нервных клеток моллюсков были выявлены три типа серотониновых рецепторов. Рецепторы первого типа - 5-НТ-А, при обратимом связывании с молекулами серотонина инспирируют изменение проницаемости постсинаптической мембраны для ионов натрия и генерацию локального деполяризационного потенциала, сопровождаемого серией потенциалов действия. Рецепторы 5-НТ-А блокируются диэтиламидом лизергиновой кислоты и морфием. Рецепторы другого типа - 5-НТ-В, при воздействии серотонина изменяют проницаемость для ионов калия, и их последующий выход из клетки сопряжен с гиперполяризацией и торможением импульсной активности нейрона. Рецепторы третьего типа - 5-НТ-С, при микроаппликации серотонина активируют хлорные каналы, последующее перемещение ионов хлора по концентрационному градиенту приводит к гиперполяризации постсинаптической мембраны и торможению импульсной активности нервной клетки. Таким образом, серотонин, как и Ах, нельзя называть возбуждающим или тормозным медиатором, поскольку итоговая реакция нейрона зависит от специфики рецепторов постсинаптической мембраны.

Катехоламиновые нейроны гастропод, содержащие дофамин и норадреналин, после обработки формальдегидом приобретают способность к специфическому «зеленому» свечению в поле люминесцентного микроскопа. У виноградной улитки эти нейроны обнаружены на дорсальной и вентральной сторонах церебрального ганглия, в буккальных и висцеральных ганглиях. Нервные отростки данных нейронов содержат характерные для катехоламинов гранулы с плотным ядром.

С помощью метода ионофоретической микроаппликации в париетальном ганглии виноградной улитки были обнаружены нейроны, которые гиперполяризуются и тормозятся дофамином. Вместе с тем в том же ганглии имеются нервные клетки, у которых дофамин вызывает деполяризацию и возбуждение. Вероятно, существует несколько типов катехоламиновых рецепторов в нейрональной мембране моллюсков. Как правило, нейроны, реагирующие на дофамин, чувствительны и к норадреналину, однако действие дофамина гораздо сильнее, чем норадреналина.

Кандидатами на роль транссинаптических передатчиков в ЦНС моллюсков являются некоторые аминокислоты. К их числу можно отнести глутамат, гистамин, гамма-аминомасляную кислоту. Впрочем, данный вопрос разработан в меньшей степени, так как далеко не все из перечисленных веществ удовлетворяют основным критериям идентификации медиаторов.

Обращает на себя внимание разнообразие медиаторных систем в ганглиях брюхоногих моллюсков. Здесь находятся холинергические, серотонинергические и дофаминергические нейроны. Такая множественность медиаторных систем, сравнимая с разнообразием медиаторов у позвоночных животных, рассматривается некоторыми авторами как результат полигенетического происхождения нейронов от различных клеточных линий, имеющих специфические медиаторные химические особенности. Синаптические контакты между нервными клетками обусловливают формирование элементарных нервных сетей, которые представляют собой второй (после одиночного нейрона) уровень интеграции в ЦНС моллюсков. По идентификации этих сетей выполнен целый ряд исследований, позволяющих вплотную подойти к вопросу о клеточных основах поведения. В качестве примера можно привести филигранные работы Э. Кэндела (1980) по изучению нейрональных механизмов адаптивных поведенческих актов. К числу таких актов относится рефлекторное выделение чернильной жидкости, которая может служить для маскировки животного в ограниченном объеме воды. Эта реакция возникает при сильном механическом раздражении сифона, ноги или головы и состоит из сложного комплекса фиксированных действий, включающего в себя повторные фазы выделения темно-фиолетовых чернил и прокачивающие движения мантийных органов.

Нейронные механизмы выделения чернил исследованы Э. Кэнделом на изолированном препарате абдоминального ганглия и пурпурной железы аплизии. Оказалось, что в абдоминальном ганглии имеются три мотонейрона (L-14), разряды которых приводят к выпусканию чернил из соответствующей части пурпурной железы. Количество секретируемых чернил находится в градуальной зависимости от частоты импульсных разрядов идентифицированных мотонейронов. Все три мотонейрона получают одинаковые синаптические входные сигналы и имеют между собой электрическую связь, обусловливающую синхронную деятельность этих клеток. Искусственное выключение того или иного мотонейрона путем гиперполяризации клеточной мембраны вызывает подавление защитной реакции.

Сходные нейронные модули были открыты при изучении центральных механизмов таких элементарных актов поведения, как защитное втягивание мантийных органов, дыхательное прокачивание воды, откладка яиц и т.д. Результаты опытов Э. Кэндела демонстрируют сходство основных принципов организации элементарного поведения у беспозвоночных и наводят на мысль об универсальности этих принципов. Однако реализация более сложных форм поведения связана с межцентральным взаимодействием и участием различных уровней сенсомоторной интеграции в ЦНС беспозвоночных. В качестве примера можно привести организацию локомоторных реакций у головоногих моллюсков. Обзор физиологических данных по этому вопросу следует для большей ясности предварить кратким анатомическим описанием ЦНС цефалопод.

Рис. 8. Мозг и зрительные доли осьминога (вид сверху) (по: J. Young, I960):

1 - подглоточный синганглий, 2 - задняя базальная доля, 5 - оптический тракт, 4 - зрительная доля, 5 - вертикальная доля, 6 - верхняя и 7 - нижняя фронтальные доли, 8 - верхняя и 9 - нижняя буккальные доли, 10 - обонятельная доля

ЦНС двужаберных (Dibranchiata) представляет собой слившийся комплекс ганглиев, целиком заключенных в головную хрящевую капсулу. Весь комплекс сконцентрирован вокруг пищевода и распадается на надглоточную и подглоточную части. Над пищеводом лежат церебральные, или мозговые, ганглии, от которых отходят зрительный, обонятельный и статоцистический нервы, а также церебробуккальные коннективы. Зрительный нерв перед глазными яблоками переходит в огромные оптические доли (рис.8). Обонятельный нерв идет к ресничному эпителию обонятельной ямки, выполняющей хемосенсорную функцию. Статоцистический нерв направляется к статоцисту - органу равновесия и слуха, а церебро-буккальные коннективы соединяют церебральные ганглии с буккальными. Верхние и нижние буккальные ганглии иннервируют околоротовую зону и посылают назад два тонких нерва, которые в области желудка образуют крупные желудочные ганглии. Эта часть буккальной системы принимает участие в иннервации передней части пищеварительного тракта и аналогизируется некоторыми авторами с вегетативной нервной системой позвоночных животных. Даже это краткое перечисление связей церебрального ганглия свидетельствует о его участии в переработке сенсорной информации и контроле висцеральных функций. Впрочем, функциональные связи церебрального ганглия не исчерпываются указанными выше. По бокам пищевода к церебральным ганглиям вплотную примыкают плевральные ганглии, которые дают начало двум мощным мантийным нервам. Достигнув мантии, эти нервы переходят в крупные звездчатые ганглии, а от них берут начало стеллярные нервы, идущие к мышцам мантии. Гигантские аксоны этих нервов при возбуждении осуществляют экстренное сокращение всех мантийных мышц, в результате сильная струя воды выбрасывается из сифона, а реактивная отдача толкает кальмара в противоположную сторону со скоростью (до 50 км/ч), позволяющей ему нередко выскакивать из воды и стрелой проноситься над ее поверхностью. Вместе с тем тонкие аксоны стеллярных нервов вызывают и медленные градуальные сокращения мышц мантии. Подглоточная часть сконцентрированной в головной капсуле ганглиозной массы состоит изслившихся воедино педального и висцерального ганглиев. От педальной доли этого синганглия идут нервные стволы к брахиальным ганглиям, включенным в систему иннервации щупалец, с помощью которых осьминоги могут передвигаться, строить каменистые гнезда, открывать раковины моллюсков и совершать другие важные для биологии вида акты. Значительная часть физиологических исследований ЦНС головоногих моллюсков выполнена с использованием локальной электрической стимуляции различных частей мозга, а также после их удаления. Характер двигательных реакций: при электрической стимуляции в мозге осьминога позволяет выделить несколько уровней моторной интеграции.

В подглоточной части мозга в брахиальной, педальной и висцеральной долях локализованы низшие моторные центры, раздражение которых вызывает местные, не координированные с сокращением других групп мышц локомоторные акты, представляющие фрагменты поведенческих реакций. Это может быть одиночное сокращение мускулатуры мантии, поворот головы, движение глаз или опорожнение чернильной железы. Здесь же были обнаружены центры, участвующие в регуляции ряда висцеральных функций. Их раздражение влечет за собой изменение сердечной ритмики, сосудистого тонуса, вдыхательные или выдыхательные движения мантии.

В висцеральной и педальной долях подглоточной массы идентифицированы центры, нейроны которых участвуют в иннервации гладких мышц, растягивающих сферические клетки хроматофор, которые содержат пигменты оммохромы. Изменение диаметра этих пигментированных клеток вызывает смену окраски тела моллюсков. Однако, как уже упоминалось, подглоточная часть мозга связана с осуществлением только низшего уровня координации. Если у осьминога удалить надглоточную часть мозга и оставить лишь подглоточную, то он становится подобным спинальному позвоночному животному, которое может производить только простые рефлекторные акты. Следующий, более высокий уровень моторной интеграции соотносится с передней и задней базальными долями надглоточной части мозга (рис.8). Раздражение этих зон вызывает координированные сокращения больших групп мышц, комплексные движения головы и щупалец и другие более сложные рефлекторные реакции. В какой-то степени эти моторные центры: можно аналогизировать со средним мозгом позвоночных животных. Существует представление, что базальные доли могут регулировать возбудимость низших моторных центров путем тормозных нисходящих воздействий. Так, например, раздражение задней базальной доли изменяет ритмику дыхательных движений у каракатицы. После удаления церебральных ганглиев происходит усиление двигательной активности, по-видимому, вследствие устранения тормозных влияний на нижележащие моторные центры.

Третий, высший уровень интеграции связан у головоногих моллюсков с вертикальными и верхней и нижней фронтальными долями церебрального ганглия. Раздражение этих структур не вызывает ответной реакции, очевидно, потому, что не обнаружено прямых связей с моторными центрами. После удаления вертикальной доли у осьминога не наблюдается гипервозбудимости, оперированное животное выглядит так же, как нормальное. Однако у осьминога нарушается адаптивное поведение, теряется память и способность выполнять те задачи, которым он ранее был обучен. Способность к выработке новых условных рефлексов снижается, и обучение идет медленно, с большим числом ошибок.

Согласно представлениям Д. Юнга (1970), на высшем уровне интеграции у цефалопод происходят заключительные этапы оценки сенсорной информации и принятие соответствующего решения. Эти процессы осуществляются в многоканальной системе, которая образована множеством мелких ассоциативных нейронов (диаметром до 5мкм), входящих в состав вертикальной и фронтальных долей. По косвенным расчетам, в вертикальной доле содержится 25×10⁶, а в верхней фронтальной 1,8×10⁶ нервных клеток. Вероятно, в данных структурах происходит межанализаторный синтез, лежащий в основе координирующей функции мозга. В целом приведенные выше факты указывают на то, что у головоногих моллюсков в организации поведения существует своеобразная иерархия командных систем управления.

В естественных условиях врожденные формы поведения у цефалопод дополняются индивидуальным опытом, Среди несигнальных форм индивидуально приобретенных реакций можно отметить такие, как привыкание и суммационный рефлекс. Ассоциативное обучение представлено у головоногих классическими условными рефлексами, которые чаще всего вырабатываются при использовании в качестве сигнальных зрительных и тактильных раздражений. Обычный прием зрительного обучения головоногих состоит в пищевом подкреплении положительной реакции и в «наказании» электрическим током - отрицательной. Сначала осьминог обучается выходить из своего гнезда для того, чтобы схватить привязанного за нитку краба. Затем в половине сочетаний вместе с крабом в аквариум спускается белый квадрат, и в этих случаях атакующий осьминог получал удар электрическим током. После 24 сочетаний у осьминога вырабатывался условный рефлекс, и он нападал на краба только в отсутствие белого квадрата. Далее задача усложнялась, и в качестве условного раздражителя при выработке положительной реакции использовался маленький квадрат (4 см²), а при выработке отрицательной - большой (8см²). Осьминог справлялся и с этой задачей, дифференцируя площадь предметов. Подобным же образом была продемонстрирована способность головоногого моллюска различать форму 46 фигур.

Из наиболее сложных форм ассоциативного обучения у цефалопод следует отметить возможность образования «установки обучения». Суть этого феномена состоит в том, что формирование условных рефлексов у осьминогов ускоряется в результате многократных переделок с изменением сигнального раздражителя. Очевидно, богатство врожденных и приобретенных реакций головоногих обусловлено прогрессивным развитием их ЦНС, в которой можно выделить несколько уровней интеграции. Взаимодействие между этими уровнями определяет высокую пластичность нервной системы, способной устанавливать новые координационные соотношения.