Структура микробоценозов лесных экосистем: вертикально-ярусный подход

Для наземных экосистем основным фактором, определяющим вертикальное распределение микроорганизмов, является харак­тер субстрата, обеспечивающего определенный тип питания мик­робиоты. Так, в филлоплане это прижизненные выделения рас­тений, представляющие собой водорастворимые органические соединения (сахара, органические кислоты, аминокислоты). В лесных и степных подстилках это различные полимеры: крахмал, целлюлоза, ксиланы, лигнин, содержащиеся в растительном опаде; в почве — гумусовые вещества, минеральные компоненты. Тем­пература, освещенность и концентрация кислорода не имеют та­кого значения для вертикальной стратификации микробных со­обществ наземных биогеоценозов, как для водных экосистем.

В лесных экосистемах при переходе от надземного яруса (фил- лоплана растений) к наземному (подстилка) наблюдается рез­кое увеличение численности всех групп микроорганизмов. Если для дрожжей и грибов это увеличение составляет около одного порядка, то для бактерий оно может измеряться двумя-тремя порядками.

В этом специфическом горизонте происходит ежегодное по­полнение органическим веществом за счет хвои, шишек, веточек, листьев деревьев и кустарников, цветков, семян и ягод лесных растений, остатков животных и продуктов их жизнедеятельно­сти. В отличие от почвенных горизонтов подстилка динамична: ее мощность и запасы (масса) резко изменяются в течение года и по слоям. В этом наиболее подвижном биогеоценотическом го­ризонте наблюдаются и наибольшие сезонные колебания чис­ленности микроорганизмов. Самые высокие показатели со­ответствуют влажным и часто холодным периодам года (весна, осень, зима) и большей частью приходятся на верхний слой под­стилки.

При переходе к почвенному ярусу наблюдается снижение плот­ности популяций, как бактерий, так и грибов и дрожжей, причем численность этих групп может падать на один-два порядка. Рас­пределение прокариотных мицелиальных микроорганизмов по ярусам лесных биомов носит особый характер: наблюдается по­степенное, довольно плавное увеличение численности от верх­него к нижним слоям подстилки и далее к почвенным горизон­там. Максимум численности актиномицетов приходится на верхний гумусированный горизонт А1. Почва является тем при­родным субстратом, из которого актиномицеты выделяются в наи­большем количестве и разнообразии, составляя четвертую часть от всех бактерий, выделяемых из почвы на синтетических пита­тельных средах. Однако представители некоторых родов актино­мицетов (Streptoverticillium, Micromonospora) обнаруживаются в подстилке в значительно большем количестве, чем в почве. Так, для стрептовертициллов число КОЕ/г субстрата на порядок выше в слое подстилки (F+H), чем в горизонте А1.

Распределение микроорганизмов в пределах почвенного про­филя имеет общий для всех групп биоты характер: снижение плот ности популяций по мере перехода от гумусированного к мине­ральным горизонтам почв. Так, в подзолистом горизонте А2 чис­ленность как прокариотных, так и эукариотных микроорганиз­мов на порядок ниже, чем в вышележащем горизонте А1.

Таким образом, по вертикальной структуре лесных биогеоце­нозов от надземного яруса к наземному прослеживается увеличе­ние плотности заселения субстрата всеми микроскопическими обитателями. В почвенном ярусе происходит довольно резкое снижение численности всех групп микроорганизмов, кроме ак­тиномицетов.

Следовательно, ярусом с максимальной концентрацией жиз­ни микроскопических существ являются лесные подстилки. В этом же ярусе сосредоточены и разнообразные группировки мел­ких членистоногих и простейших. В лесных подстилках значи­тельно выше и ферментативная активность по сравнению с поч­венными горизонтами.

2 Структура бактерий. В надземном ярусе лесов бактерии обнаруживают­ся на поверхности листьев и трав, на коре, шишках, цветках и плодах, в почках и семенах, т.е. на всех органах растений. Живое растение представляет собой совокупность специализированных экониш бактерий. Распределение микро­организмов по поверхности различных органов носит ярко выра­женный микролокусный характер. Существенной экологической особенностью эпифитных бактерий является их способность раз­виваться в прикрепленном состоянии. При этом в механизме адгезии значительную роль играют слизистые выделения как бактерий, так и растений. Защитную роль от световых лучей выполняют каротиноидные пигменты, образуемые большинством эпифитных бактерий и составляющие всю гамму желто-оранже­во-красных тонов.

Большинство обитателей филлопланы живет за счет прижиз­ненных выделений растений. Эти бактерии составляют основное трофическое окружение центрального ядра, т.е. растения-проду­цента, и принадлежат к классу протеобактерий.

По кинетическим параметрам роста бактерии филлопланы относятся к популяциям, характеризующимся низкой инерци­онностью, высокими скоростями роста, но и быстрым отмира­нием клеток при прекращении поступления питательных веществ, слабой конкурентной способностью, что позволяет отнести их к г-стратегам.

Протеобактерии являются доминирующей группировкой и в подстилке, особенно в ее верхнем слое L, куда они попадают с опадом. В этом ярусе они переходят с эккрисотрофного на сапро- трофное питание, используя водорастворимые мономеры, содер­жащиеся в растительных остатках, и начиная тем самым процесс деструкции растительных остатков. Набор таксонов, входящих в класс протеобактерий, в подстилке (в ее верхнем слое) тот же, что и в филлоплане.

В нижних слоях подстилки (F+H) появляются спорообразую­щие бактерии (Bacillus), цитофаги и миксобактерии; увеличивает­ся доля стрептомицетов и целлюломонад. Все они принадлежат к функциональной группе гидролитиков, а по типу экологической стратегии являются L- и К-стратегами. Известно, что миксобак­терии, цитофаги и целлюломонады способны разрушать целлю­лозу, бациллы — крахмал и пектин, стрептомицеты — хитин. Та­ким образом, в нижних слоях подстилки происходит более глубокая переработка растительных остатков, в результате кото­рой расщепляются сложные полимеры. Следует помнить, что ос­новную функцию по деструкции растительных остатков в лес­ных биогеоценозах играют фибы. Однако нахождение бактерий в значительных количествах в тех биотопах, где идет активная переработка растительного опада, позволяет говорить об актив­ном участии и бактериального компонента биоты в этих процес­сах. В целом подстилка является тем биотопом, где сосредоточе­но максимальное разнообразие бактерий, осуществляющих различные функции. Здесь есть и копиотрофы, и гидролитики, и олиготрофы, представленные разными родами. Подстилку мож­но рассматривать как экотон — переход между четко различаю­щимися сообществами, богатыми видами, так как он включает представителей обоих сообществ (фитопланы и почвы) и формы, свойственные самому экотону (подстилке).

При переходе от наземного к почвенному ярусу уменьшается не только численность бактерий, но и их таксономическое раз­нообразие. В сапротрофном комплексе бактерий остаются глав­ным образом стрептомицеты (их доля увеличивается), родококки, бациллы, появляются нокардии. Типичными обитателями почвенного яруса, не обнаруживаемыми в других субстратах, яв­ляются такие олиготрофы, как Pedomicrobium, Metallogenium, Seliberia, Gallionella. Эти организмы в профиле почв образуют мощные разрастания и создают обогащенные окисным железом и марганцем очаги и прослойки (ортштейны, ортзанды). Часто они развиваются на поверхности фибных гиф. Однако все пере­численные выше организмы — олиготрофы — не выделяются обычными методами посева из разведений на общепринятые питательные среды; требуются специальные методы для их выде­ления из почв. Это же относится к другой фуппе специфических олиготрофных бактерий — простекобактерий, включающих уни­кальные по морфологии роды. Все эти бактерии способны расти при низких концентрациях питательных веществ, усваивая их из рассеянного состояния, т.е. принадлежат к «микрофлоре рассея­ния». Они характеризуются экономным обменом, приспособле­ны к условиям конкуренции с другими организмами, обнаружи­ваются на поздних стадиях сукцессии, что позволяет отнести их к К-стратегам. К этой же экологической группе относятся и пред­ставители коринеподобных бактерий — артробактер и родококки. Однако артробактер — типичный обитатель большинства почв — не обнаруживается в кислых лесных подзолистых почвах.

Таким образом, по вертикальной структуре лесного биогеоце­ноза меняется как таксономическая структура бактериального комплекса, так и принадлежность к определенным функциональ­ным группам и типам экологический стратегий. Смена таксономического состава бактериоценоза происходит путем пос­ледовательного обогащения каждого из горизонтов новыми фор­мами с сохранением таксонов, характерных для вышележащих горизонтов. Так, в подстилке при сохранении бактерий, типич­ных для филлопланы, появляются бациллы и стрептомицеты, которые становятся доминирующими в почвенном ярусе. По вер­тикали лесного биогеоценоза наблюдается природный контину­ум бактериальных сообществ, создаваемый теми таксонами, ко­торые ассоциированы с живыми растениями или растительными остатками и практически обнаруживаются во всех ярусах. Это эккрисотрофы, переходящие в сапротрофный ярус, представлен­ные спириллами, флавобактериями, цитофагами, микрококка­ми. Они же обнаруживаются в почвенном ярусе в ризоплане ра­стений и кишечнике почвенных беспозвоночных. На их фоне происходит смена групп бактерий, осуществляющих поэтапно процессы разложения растительных остатков. Доминирующие на определенной стадии сукцессии бактериальные таксоны (ярус­ные доминанты) позволяют говорить о стратификации и диск­ретности бактериальных сообществ в вертикальной структуре биогеоценоза.

Смена трофических групп по вертикали биогеоценоза отра­жает процесс сукцессии при разложении растительных остатков от псевдомонад и бацилл к актиномицетам, нокардиям и обли­гатным олиготрофам — факт, установленный в модельных опы­тах. В соответствии со сменой трофических групп меняется и тип стратегии. Следует отметить, однако, что подобное разде­ление условно и отражает лишь тенденцию к смене эккрисотро- фов r-стратегов на растениях — олиготрофами К-стратегами — в почвенных горизонтах. При этом в таком сложном биокосном теле, как почва, условно выделяется лишь качественно новый по сравнению с вышележащими биогеоценотическими горизонтами субстрат— минеральный компонент почв. Именно в этом суб­страте способны обитать олиготрофные бактерии.

Однако это не означает, что каждому из компонентов биогео­ценоза должна строго соответствовать только одна группа микро­организмов со специфическими функциями и типом стратегий. Так в подстилке, где зарегистрированы максимальная численность и максимальное разнообразие бактерий эпифитносапротрофного комплекса, одновременно функционируют и копиотрофы, и гидролитики, и олиготрофы. В почвенном ярусе сосредоточены не только олиготрофы: копиотрофы обитают в ризоплане растений, там же постоянно обнаруживаются гидролитики, представлен­ные как бациллами, так и бактериями актиномицетной линии. Разные группировки микроорганизмов особенно четко раскры­ваются в процессе микробной сукцессии.

Разнообразие экологических и трофических группировок бак­терий во всех ярусах лесных биогеоценозов обеспечивает осущест­вление ими разнообразных функций.

3 Структура актиномицетов. В лесных экосистемах наблюдается следую­щая закономерность: при переходе от надземного яруса (филло- сфера растений) к наземному (подстилка) наблюдается резкое увеличение численности актиномицетов Если в надземном ярусе численность актиномицетов не превышает сотен тысяч КОЕ/г субстрата, то в подстилке, особенно в слое F+H, верхний предел численности актиномицетов достигает миллиона КОЕ/г почвы.

Известно и экспериментально доказано участие актиномице­тов в минерализации растительных остатков, разложении гумусо­вых соединений. Неоднократно подтверждалось участие актино­мицетов в деградации труднодоступных растительных полимеров, прежде всего целлюлозы. Внесение растительных остатков в почву часто сопровождается увеличением количества актиномицетов, учитываемых методом посева. Деструкция органического вещества начинается в лесных биогеоценозах с подстилки. Следовательно, вполне закономерно ожидать заселения этого местообитания представителями порядка Actinomycetales.

При переходе от наземного к почвенному ярусу в хвойных и лиственных лесах наблюдается либо снижение численности ак­тиномицетов (там, где почвы отличаются низким содержанием гумуса, низкими значениями pH, являются бедными по содер­жанию биофильных элементов), либо численность актиномице­тов в почве сопоставима с количеством этих организмов в лес­ной подстилке.

В минеральных горизонтах обследованных лесных почв вниз по профилю численность актиномицетов постепенно уменьша­ется. Это особенно заметно при анализе профильного распреде­ления актиномицетов по их минимальным значениям. В эколо­гическом смысле нижний предел численности отражает пул мик­роорганизмов в почве. Величина пула не зависит от сезона, а определяется типом почвы. При сравнении различий биогеоценотических горизонтов по максимальным значениям численно­сти мицелиальных прокариот наблюдается сглаживание разли­чий между горизонтами почвенного профиля, и лишь нижние слои подстилки и верхний почвенный горизонт отличаются от остальных более высокой численностью актиномицетов.

Таким образом, горизонтами с максимальной концентрацией актиномицетов являются лесные подстилки и верхние почвен­ные горизонты (А1). Для малогумусированных бедных минераль­ными элементами песчаных подзолистых почв хвойных лесов подстилка является ярусом, максимально насыщенным актино- мицетами.

По вертикально-ярусной структуре лесных биогеоценозов из­меняется не только численность, но и таксономический состав актиномицетов.

В филлосфере лесных растений обитают представители родов Streptomyces, Actinoplanes, Thermomonospora, Saccharopolyspora, Microbispora, Actinomadura, Micromonospora. Очевидно, актиноми­цеты нельзя считать постоянными обитателями филлосферы, что связано с экологической стратегией, присущей актиномицетам, которые при наличии в субстрате легкодоступных веществ не оказываются в первом эшелоне r-стратегов и для которых значи­тельное количественное увеличение, а иногда и явное домини­рование отдельных представителей, наблюдается обычно тогда, когда создаются условия для использования сравнительно труд­нодоступных (медленно разлагаемых) субстратов. С другой сто­роны, актиномицеты, являясь, как все прокариотные организ­мы, потомками древних обитателей Земли, несомненно, имели возможность вступать в разнообразные взаимоотношения с выс­шими формами жизни, в первую очередь с растениями на всех стадиях эволюции последних. Многие представители группы актиноплан способны усваивать растительные пентозаны в каче­стве единственных источников углерода.

Доминантами среди актиномицетов во всех ярусах лесных биомов являются стрептомицеты. Исключение составляют слои моховой подстилки ельников и нижние горизонты (F и Н) подстилки в лесных биогеоценозах, где доля микромоноспор в актиномицетном комплексе сопоставима с долей стрептомицетов. Представители родов Streptoverticillium, Micromonospora, Nocardia обнаруживаются в подстилке чаше, чем в минеральных горизонтах почвы. В лесной подстилке обнаружены представите­ли рода Actinomadura.

Низкие значения pH лесных подзолистых почв способствуют развитию в них актиномицетов рода Streptosporangium, многие представители которых выдерживают кислые условия среды.

Использование показателей экологического разнообразия — частоты встречаемости и доминирования — выявило, что стрептомицеты встречаются повсеместно во всех ярусах лесных биогеоце­нозов, микромоноспоры — часто во мхах и нижних слоях лесной подстилки, где они могут доминировать; стрептоспорангиальные актиномицеты выявляются в основном в почвенных горизонтах, что, очевидно, связано с их фенотипическими признаками, в частности, способностью сохраняться в условиях низких значе­ний pH среды.

Видовой спектр доминирующих в лесных биомах стрептомицетов наиболее разнообразен в нижних слоях лесной подстилки. Здесь доминируют стрептомицетные виды, относящиеся к секции Cinereus серии Achromogenes; секции Albus серий Albus и Albocoloratus; сек­ции Helvoloflavus серии Helvolus; секции Imperfectus.

Виды почвенных актиномицетов лесных биогеоценозов функ­ционируют в условиях, где основными средообразующими фак­торами являются низкие значения pH среды и невысокое содер­жание органических веществ. Эти условия определяют заполнение основной части пространства экологических возможностей (65%) в почве леса только стрептомицетами секции Cinereus серии Achromogenes. Для почвы характерны стрептомицеты видов, при­надлежащие к секции Cinereus серии Chrysomalius, секции и се­рии Albus Albus, секции Imperfectus.

В лесной подстилке чаще обнаруживаются представители Micromonospora fulvopurpurea,а в почве —Micromonospora aurantiaca иМ. fulvopurpurea.

Результаты исследования актиномицетных комплексов лесных экосистем позволяют сделать заключение о специфичности ком­плексов, отличающей их от комплексов мицелиальных прокари­от других ландшафтов гумидной и аридной зон.

Главной сферой обитания актиномицетов в лесных биогео­ценозах являются слои подстилки и верхние горизонты почвы. Сравнивая лесные экосистемы с другими ландшафтами, можно отметить, что в аридной зоне в степных и пустынных биогеоцено­зах наблюдается иная картина. Степной биогеоценоз на чернозе­ме характеризуется тем, что наибольшее количество актиномице­тов приурочено к почвенному ярусу. Для пустынных ландшафтов обычно концентрирование актиномицетов в верхнем горизонте (А1), покрытом водорослями и мхами.

В почвенных ярусах лесных биогеоценозов наблюдается постепенное снижение численности актиномицетов вниз по про­филю, в то время как в степных и пустынных биогеоценозах не наблюдается заметного уменьшения плотности актиномицетов в нижних горизонтах почвы.

Характерной чертой лесных биогеоценозов является посто­янное присутствие во всех ярусах стрептомицетов, которые и определяют здесь непрерывность в распределении актиномице­тов. Представители рода Micromonospora выделяются из почвы непостоянно и с низкой частотой встречаемости, доминируя в актиномицетном комплексе в мохостое и подстилке лесных биомов. В степных и пустынных биогеоценозах микромоноспоры постоянно выделяются из всех ярусов и приурочены, как прави­ло, к растительным субстратам — сухим частям растений и опа­ду, разрастаниям мха, к поверхностному корковому горизонту почвы под растениями, к корням некоторых пустынных растений. Представители Streptosporangium в лесных биомах приурочены к почвенным горизонтам, оставаясь минорными компонентами актиномицетных комплексов. В почвах степей стрептоспорангии также составляют минорный компонент актиномицетного комп­лекса, а в пустынных системах не обнаруживаются. Из различ­ных почв лесных биогеоценозов выделяются представители ро­дов Streptoverticillium и Nocardia.

Изучение таксономической структуры почвенных актиномицетных комплексов позволило вскрыть различия этих комплек­сов в почвах основных биоклиматических зон. По­казано, что в подзолистых, серых и бурых лесных почвах доминируют в комплексе актиномицеты рода Streptomyces и при­сутствуют спорангиальные актиномицеты (Streptosporangium), ко­торые обнаруживаются в количествах, сопоставимых со стрептомицетами. В черноземах, каштановых и серо-бурых почвах доминируют стрептомицеты и микромоноспоры. В интразональных торфяных почвах микромоноспоры численно преобладают над стрептомицетами, и доминантными в комплексе, кроме этих двух родов, являются актиномицеты родов Streptosporangium, Saccharopolyspora, Saccharomonospora.

Редкими в актином и цетном комплексе в лесных почвах явля­ются актиномицеты группы Nocardia и рода Actinomadura. В поч­вах степей редки олигоспоровые актиномицеты, доля которых не превышает 13%. Среди олигоспоровых форм в черноземе наибо­лее распространены представители рода Actinomadura.

Грибы (микромицеты). На поверхности живых растений как древесных (листьях и хвое), так и травянистых существует спе­цифический комплекс микромицетов, представленный эккрисотрофами, патогенами и сапротрофами.

Эпифитные мицелиальные грибы, обитающие на поверхнос­ти листьев и хвои древесных пород, обычно немногочисленны и характеризуются невысоким разнообразием. Среди эпифитов хвойных пород мицелиальные грибы представлены всего тремя-четырьмя видами.

Наиболее типичны среди эпифитов на многих хвойных и лист­венных породах деревьев, растущих в умеренном климате, тем­ноцветные дейтеромицеты семейства Dematiaceae родов Altemaria, Cladosporium и Epicoccum nigrum, но особенно широко там пред­ставлены мицелиальные грибы рода Aureobasidium, имеющие дрож­жевую стадию. Часто на поверхности хвои ели они являются единст­венными ее обитателями.

Состав видов микромицетов на листьях березы более разно­образен. Кроме Aureobasidium pullulans, Altemaria altemata, Clado­sporium herbarum встречаются значительно режеFusarium sporotrichiella, Botrytis cinerea, Acremonium roseum, Gliocladium catenulatum, Trichoderma koningii.

Для эпифитных грибов характерна малая специализация по отно­шению к различным породам деревьев. Их преимущественно объе­диняет устойчивость к интенсивному облучению, обусловленная наличием в мицелии этих грибов меланинов и каротиноидов, которые служат защитой от облучения на поверхности растений. Эти грибы характеризуются также способностью к быстрому про­растанию спор при низкой влажности.

На травянистых растениях эпифиты мало специализированы и преимущественно представлены темноцветными дейтеромице- тами, такими как С. herbarum, Е. nigrum, A. altemata и сумчатыми грибами Leptosphaerica microsporica, L. nigricans, часто им сопут­ствуют A. pullulans.

При попадании свежих листьев и хвои в подстилку на них какое-то время сохраняются грибы, присущие только поверхно­сти листьев и хвои, но затем они постепенно вытесняются ти­пичными подстилочными сапротрофами.

В результате временной смены видов происходит распреде­ление грибов в пространстве по слоям подстилки. Смену видов в лесной подстилке лиственных пород в соответствии с делением ее на слои можно представить следую­щим образом: сразу после опадания листьев на растительном опаде, т.е. в слое L, еще некоторое время продолжают разви­ваться грибы эпифиты, среди которых преобладают A. pullulans, С. herbarum, Е. nigrum, многие из которых обладают пектиноли- тической активностью, осуществляя разложение пектина меж­клеточных пространств.

Через 6 месяцев в слое F (ферментационном) в большом ко­личестве появляются Mycogone nigra, Humicola grisea, Apospheria pulviscula, грибы родов Trichoderma, Fusarium, Penicillium (P. frequen- tans, P. thomii) — активные гидролитики, разлагающие целлюло­зу, которые могут развиваться параллельно с быстрорастущими копиотрофами, представленными мукоровыми. Последние сно­ва сменяются медленнорастущими целлюлолитиками — грибами рода Chaetomium, а затем лигнинразрушающими грибами — под­стилочными сапротрофами, представленными преимущественно базидиальными грибами родов Collybia, Marasmius, Мусепа и дру­гими с сильноразвитым в подстилке мицелием. Типичными для этого слоя подстилки хвойного опада являются грибы родов Phialophora, Thysanophora, Mucor, Trichoderma.

Кроме того, к основным деструкторам того или иного суб­страта на всех стадиях разложения подключаются грибы, довольст­вующиеся малым содержанием доступных сахаров со своеобраз­ными кинетическими параметрами — грибы олиготрофы или так называемая «микрофлора рассеяния». Это преимущественно Mortierella ramanniana, Mucor hiemalis, M. plumbeus.

Своеобразный организм подстилки хвойных и лиственных пород, который может быть обнаружен на всех стадиях ее разло­жения, — A. pulviscola, имеет низкую, почти равную скорость роста в широком диапазоне концентраций сахаров без выраженного максимума.

В основном смена видов по горизонтам подстилки и почвы происходит при обогащении каждого последующего горизонта формами из вышележащего горизонта, хотя многие из форм, поступающих из верхних слоев, могут оказаться в нижележащих горизонтах в неактивном состоянии в виде спор и начнут разви­ваться только при поступлении дополнительного органического вещества.

Многие виды грибов различных слоев подстилки, переходя в верхние горизонты почвы, тем самым дополняют набор видов, типичных для почвы, который в результате этого характеризует­ся большим богатством и разнообразием.

Набор видов, который можно выделить из почвы, очень раз­нообразен. В зависимости от числа взятых проб из почвы можно выделить несколько сотен видов, поскольку помимо собственно почвенных в нее попадают споры из подстилки, с поверхности растений, из воздуха. Однако комплекс постоянно встречаю­щихся типичных видов для определенной почвы ограничивается 15-20 видами, разными для разных почв. Для подзолистых почв ельника с наибольшей частотой встречаются виды: Chrysosporium раппогит, С. herbarum, М. ramanniana, Т. alba, Thysanophora penicilloides, Verticillium terrestre.

Таким образом, если рассматривать вертикальное распределе­ние мицелиальных грибов по разным экологическим нишам, то для них характерно нарастание числа видов в ряду: поверхность растений-подстилка-почва. Однако численность грибных заро­дышей и биомасса их грибного мицелия достигают максималь­ных значений в подстилке и значительно снижаются в почве.

Из этого следует, что подстилка является именно тем суб­стратом, в котором происходит основная активная деятельность грибов в лесном биогеоценозе. В почве при большем их видовом разнообразии многие грибы находятся, видимо, в неактив­ном состоянии, преимущественно в виде спор, составляя так называемый общий микробный пул почвы. Максимальное ко­личество грибных зародышей находится в верхнем горизонте почвы, для подзолистых почв в горизонте А1, а в горизонте А2 наблюдается снижение как численности, так и разнообразия видов грибов.

Основная активная деятельность грибов в подстилке сводится к следующему: грибы осуществляют почти полную минерализа­цию листьев, хвои и древесины, и представляют собой основные агенты разложения опада в лесах, разлагая его лигноцеллюлозный комплекс.

Многие грибы обладают всем комплексом целлюлолитических ферментов и осуществляют многоступенчатый процесс раз­ложения целлюлозы до конечных продуктов. Это в первую оче­редь высшие базидиальные грибы — подстилочные сапротрофы, такие как грибы родов Marasmius, Мусепа, Collybia, а также неко­торые сумчатые виды Chaetomium, Talaromyces, Eupenicillium и дейтеромицеты — виды Trichoderma, Cladosporium, Altemaria, Pen cillium, Fusarium.

Грибам подстилки принадлежит значительная роль в разложе­нии гемицеллюлозы, ксилана, арабана, а также пектиновых ве­ществ, образующих межклеточное вещество растительных клеток. В частности, высокой пектиполитической активностью облада­ют грибы A. pullulans, виды Cladosporium, Altemaria, Aposphaeria, т.е. значительная часть грибов подстилки составляет группу гид- ролитиков. Кроме того, грибам подстилки принадлежит уникаль­ная роль в разложении лигнина до конечных продуктов с разру­шением ароматического кольца. Этот процесс осуществляют только базидиальные дереворазрушающие грибы — Coriolus versicolor, Fomes fomentarius и подстилочные сапротрофы — Мусепа, Marasmius. Многие несовершенные грибы осуществляют отдель­ные стадии разложения лигнина. Обладая активными поли- фенолоксидазами, они превращают продукты распада лигнина (различные фенольные соединения) в хиноны. Такие процессы осуществляют грибы С. herbarum, Idriella lunata, Т. koningii, Т. harzianum и др. Среди грибов подстилки есть виды, появляю­щиеся на ранних стадиях ее разложения, использующие легко­доступные сахара, характеризующиеся высокими скоростями роста при высоких концентрациях субстрата, т.е. грибы-копиотрофы, которые условно можно отнести к r-стратегам. Это некоторые виды Mucor, Rhizopus, Absidia. В то же время на всех стадиях раз­ложения подстилки обнаруживаются грибы, как это было сказа­но выше, с высокой экономичностью обмена, медленнорасту­щие, однако имеющие максимальную скорость роста при низких концентрациях субстрата, т.е. грибы олиготрофы.

В целом можно сказать, что большинство грибов подстилки отличается полифункциональностью, т.е. одни и те же виды мо­гут осуществлять разнообразные процессы.

4 Структура дрожжей. Под термином «дрожжи» понимают все одноклеточ­ные формы грибов, независимо от родства с аско- или базидиомицетами и способностью или неспособностью образовывать половые структуры. При таком подходе к дрожжам отнесены те грибы, которые: 1) вегетируют только в одноклеточной форме — гаплоидной или диплоидной — и размножаются почкованием или делением, 2) в одноклеточной форме находятся только в гапло­идном состоянии, а дикариотическая стадия представлена мице­лием, 3) могут быть одноклеточными или мицелиальными в за­висимости от условий роста.

В природе дрожжи, как и другие сахаролитические грибы, наиболее обильно заселяют растения и различные растительные субстраты. Фитобионтные дрожжи адаптированы к обитанию на поверхности живых частей растений и, как прави­ло, образуют каротиноидные пигменты. В цикле развития у них часто встречаются хламидоспоры или хламидоспороподобные клетки, устойчивые к высушиванию. Характерный признак мно­гих видов — образование баллистоспор, рассеивающихся токами воздуха. Наиболее типичны представители фитобионтов — роды Sporobolomyces и Sporidiobolus, некоторые виды родов Rhodotorula и Cryptococcus (особенно С. laurentii).

К педобионтам можно отнести виды дрожжей, наиболее при­способленные к обитанию на твердых поверхностях почвенных частиц. Они обладают слизистыми капсулами, которые создают межклеточную среду, сохраняющую благоприятный режим вла- гообмена и питания в условиях временного иссушения почвы. Эти дрожжи — олиготрофы, способные накапливать большое количество запасных веществ, главным образом в форме липи­дов. Типичными представителями педобионтов являются все виды рода Lipomyces и некоторые криптококки.

Сапробионты по совокупности морфологических адаптаций несут черты как фитобионтов, так и педобионтов, в частности, для них характерно образование капсул и/или хламидоспоропо добных клеток. Особенностью их также является мицелиальная форма роста. Многие из видов сапробионтов обладают высокой гидролитической активностью. Это виды Trichosporon pullulans, Cystofilobasidium capitatum, группа несовершенных видов базидиомицетного аффинитета с неопределенным таксономическим ста­тусом, в настоящее время классифицируемых в роде Cryptococcus (С. podzolicus, С. humicolus, C.curvatus).

По преобладанию представителей той или иной жизненной формы в природных сообществах дрожжей можно выделять со­ответствующие адаптивные комплексы: эпифитный, подстилоч­ный и почвенный. В лесных экосистемах хорошо выражены все три комплекса дрожжевых грибов, в отличие от тундры или пус­тыни, где распространены только виды эпифитного комплекса, переходящие в подстилку, если она формируется, и в верхние горизонты почвы. Ниже подробно рассмотрены основные харак­теристики адаптивных комплексов дрожжевых грибов в лесном биогеоценозе.

Эпифитный дрожжевой комплекс леса по составу доминантов мало отличается от эпифитного комплекса дрожжей других эко­систем. Обычно доминирующим видом на листьях является С. laurentii, несколько реже С. albidus, Sporobolomyces roseus или черные дрожжеподобные грибы A. pullulans. Однако в отличие от эпифитных дрожжевых популяций, например тундры, в лесу го­раздо более редки облигатно-психрофильные виды из рода Leucosporidium, которые чаше всего представлены видом L. scottii. Кроме того, на листьях лесных растений в качестве минорных видов обычны аскомицетовые дрожжи из родов Debaryomyces, Pichia, Metschnikowia, имеющие анаморфы в роде Candida. По­стоянное присутствие аскомицетовых дрожжей — характерная черта растительных субстратов леса. Использование методов накопительных культур позволяет выявить большое разнообразие аскомицетовых дрожжей в специфических растительных лесных субстратах.

Подстилочный комплекс дрожжей особенно характерен для лесных биогеоценозов. В лесу наибольшее разнообразие и высо­кая численность дрожжевых грибов обнаруживается именно в подстилках. Значительное разнообразие под­стилочного комплекса дрожжей складывается за счет следующих компонентов.

1 Виды, относящиеся к собственно подстилочным сапроби- онтам, несомненно играющие важную функциональную роль в разложении растительного опада за счет высокой гидролитиче­ской активности, по крайней мере потенциальной. Это прежде всего виды мицелиальных дрожжеподобных грибов базидиомицетового аффинитета, представленных анаморфами или телеомор- фами: Т. pullulans, С. capitatum, С. podzolicus, С. humicolus.

Типичные эпифитные виды: С. laurentii, Rhodotorula glutinis, S.roseus, черные дрожжи. Попадая на поверхность почвы с опа­ дающими листьями, эти виды могут вести себя в дальнейшем по- разному. Одни из них, например R. glutinis, не выдерживают кон­куренции с типичными подстилочными сапротрофами, такими как актиномицеты или бациллы, и лизируются этими микроорганизмами, обладающими сильной гидролитической активностью. Другие, например A. pullulans, продолжают развиваться в новом субстрате, так как устойчивы к лизируюшим факторам. При этом последние могут иметь иную жизненную форму, что при смене местообитаний хорошо известно для многих диморфных гри­бов. Обе ситуации были продемонстрированы в модельных экс­периментах.

3 Виды собственно почвенного комплекса, рассматриваемые ниже, также постоянно выделяются из лесных подстилок. Под­стилки обогащаются этими дрожжами в основном за счет дея­тельности почвообитающих животных, прежде всего дождевых червей.

4 Кроме того, в состав дрожжевой флоры подстилок входит большое количество видов дрожжей и дрожжеподобных грибов, обычно четко выраженного базидиомицетного аффинитета, мно­гие из которых невозможно идентифицировать по имеющимся определителям дрожжей. Большинство из них близко к таким группам, как Tremellales, Vstilaginales, Protomycetales. Таксономия дрожжеподобных анаморф очень плохо разработана, что затруд­няет анализ дрожжевого населения лесных субстратов, где они наиболее обильны. Возможно, что такие неидентифицируемые дрожжеподобные грибы на самом деле представляют собой либо анаморфы банальных лесных грибов, часто образующих плодо­вые тела на мертвых древесных субстратах (например, Tremellales), либо они входят в группу грибов — микофилов. Не исключено также, что некоторые постоянно обнаруживаемые в лесу виды дрожжей (С. laurentii, С. podzolicus) в действительности также пред­ставляют собой анаморфы базидиальных грибов, ассоциирован­ных с растениями.

В лесных подзолистых, дерново-подзолистых почвах, а также в интразональных почвах гидроморфного ряда (луговых, болот­ных и др.) четко выражен почвенный комплекс дрожжей. Преж­де всего, следует отметить роль в этом комплексе липомицетов. Это типичные почвенные дрожжи, адаптированные к существо­ванию в минеральной части почв и не встречающиеся в других субстратах. Из лесных почв постоянно выделяется один из видов липомицетов — Lipomyces starkeyi. В распределении их по профилю подзолистых почв наиболее высокая численность отмечается не в подстилке, как для остальных видов дрожжей, а в гумусовом горизонте А1, а иногда даже в горизонте А2.

Функции липомицетов в почвах лесов многообразны. Они могут представлять собой важное трофическое звено в питании почвенных беспозвоночных. В скоплениях липомицетов, обра­стающих комочки почвы на питательной среде, можно наблю­дать развитие амеб, нематод, клещей. Некоторые амебы легко переваривают клетки липомицетов. Роль липомицетов в про­цессах деструкции растительных остатков в лесных почвах, не­смотря на их высокую потенциальную гидролитическую актив­ность, по-видимому, невелика из-за слабой конкурентной способности с быстрорастущими мицелиальными грибами. Ско­рее всего, они выступают как спутники основных деструкторов. Известна также способность липомицетов синтезировать и экскретировать полисахариды. Обсуждалась роль этих полисахари­дов как факторов создания водопрочной структуры почв, а так­же источников углерода в смешанных ассоциациях дрожжей с диазотрофными бактериями.

Кроме липомицетов, из лесных почв постоянно выделяются представители подстилочного комплекса (С. podzolicus, Т. pullulans), а также банальные виды криптококков — С. laurentii, С. albidus.

Исходя из особенностей видовой структуры дрожжевого насе­ления основных вертикальных ярусов лесной экосистемы можно условно оценить значение дрожжей в жизни всего сообщества и функции их в разных частях биогеоценоза. Эти функции не­однозначны в любом местообитании, однако, для каждого яруса можно выделить основные.

В надземном и наземном зеленых ярусах дрожжи эпифитного комплекса представлены видами, характеризующимися экологи­ческой стратегией r-типа. Это виды с окислительным обменом, не способные к брожению. Они питаются за счет экскретируемых листьями органических веществ и выполняют функции «му­сорщиков». Показано также, что дрожжи филлосферы оказыва­ют влияние на активность диазотрофных бактерий, использующих полисахаридные выделения дрожжевых клеток. Высокая окисли­тельная активность дрожжей на поверхности листовой пластинки приводит к локальному снижению парциального давления кисло­рода в межклеточной среде, что способствует повышению азотфиксирующей активности бактерий.

В подстилке функциональное значение приобретают популя­ции видов К-стратегии, противостоящие конкуренции и способ­ные к использованию трудноразлагаемых субстратов, входящих в состав мертвых растительных тканей. Для таких видов характе­рен активный поиск «пищи» за счет апикального роста и пере­движения гиф по твердому субстрату. Значительная биомасса дрожжей в этом ярусе имеет, по-видимому, и существенное зна­чение в пищевых цепях, так как дрожжи охотно поедаются мно­гими почвенными микроскопическими беспозвоночными. При численности 10 млн клеток в 1 г дрожжевая биомасса составляет 0,1% веса субстрата.

У некоторых представителей подстилочной мезофауны дрожжи входят как постоянные симбионты в состав кишечной микробио­ты. Установлено, что в кишечнике кивсяков имеется комплекс ви­дов дрожжей, участвующих в сложном процессе переваривания и усвоения пищи. На конечном этапе этого процесса они реутилизируют мочевую кислоту — продукт азотного обмена этих бес­позвоночных. Не исключена возможность участия «подстилоч­ных» дрожжей в превращениях азота — в повышении активности бактериальной азотфиксации и проведении процесса гетеротроф­ной нитрификации.

В почвенных минеральных горизонтах доминируют виды смешанной L-K-стратегии. Наряду со способностью противо­стоять стрессовым ситуациям в условиях голодания (благодаря экономному обмену и низким тратам на поддержание) эти дрожжи в благоприятные периоды могут активно синтезиро­вать внеклеточные и внутриклеточные сложные соединения типа липидов и полисахаридов, которые оказывают локальное влияние на формирование микросообществ в почвенной тол­ще и образование биополимеров, которые включаются в син­тез гумусовых веществ.

Таким образом, экологические функции дрожжевых грибов в ярусной структуре лесного биогеоценоза меняются в зависи­мости от смены видов с разной жизненной стратегией в над­земном, подстилочном и почвенном ярусах. При этом наиболее значима их роль в ярусе подстилки, где в основном проявляется деструкционная функция дрожжевых грибов на первых стадиях разложения растительного опада. Доля участия дрожжей в этом процессе усиливается в холодные и влажные периоды, когда снижается конкуренция со стороны других членов микроско­пической биоты.

Слайды, презентации

Контрольные вопросы:

1. Почва — среда для развития микроорганизмов

2. Распространение микроорганизмов в почве

3. Бактерии среди почвенных микроорганизмов

4. Актиномицеты в почвенной микрофлоре

5. Грибы в почвах

6. Бактерии, актиномицеты и грибы в почвах

7. Бактериальная биомасса

8. Аммонифицирующая и нитрифицирующая активность почв

Литература:

1. Звягинцев Д. Г., Добровольская Т. Г., Бабьева И. П. и др. Структурно-функциональная организация микробных сообществ наземных экосистем // Экология в России на рубеже ХХI века. М.: Научный мир, 1999. С. 147-180.

Наши рекомендации